Biocontrol de la “Escoba de Bruja” del Mango, con Trichoderma spp., en Condiciones de Campo Biocontrol of "Witches' Broom" Disease in Mango with Trichoderma spp., Under Field Conditions Alejandro Casimiro Michel Aceves, Marco Antonio Otero Sánchez, Antonio Díaz Castro, Rubén Darío Martínez Rojero, Centro de Estudios Profesionales del Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero, Av. Vicente Guerrero No. 81, Colonia Centro, Iguala, Guerrero. CP 40000, México; Rafael Ariza Flores, Aristeo Barrios Ayala, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP-Guerrero), Campo Experimental Iguala. Carretera Iguala-Tuxpan km 2. Iguala, Guerrero, México. Correspondencia: amichelaceves@yahoo.com.mx
(Recibido: Agosto 31, 2012 Aceptado: Octubre 11, 2012)
Michel Aceves AC, Otero Sánchez MA, Díaz Castro A,
Abstract. The biological effectiveness was evaluated in
Martínez Rojero RD, Ariza Flores R y Barrios Ayala A.
field of Trichoderma spp., in the control of mango "witch's
2013. Biocontrol de la “Escoba de Bruja” del mango, con
broom" caused by Fusarium oxysporum y F. subglutinans in
Trichoderma spp., en condiciones de campo. Revista
two production cycles in a commercial mango orchard of 20
Mexicana de Fitopatología 31: 1-12.
years cv. "Haden", in Tuxpan, Gro. The treatments were: 1) Trichoderma harzianum strain Thzn-2; 2) T. harzianumResumen. Se evaluó la efectividad biológica en campo de
strain Thzcf-12; 3) T. lignorum; 4) Benomyl; 5)
Trichoderma spp., en el control de la “escoba de bruja” del
Benzothiazole + Metylene bisthiocyanate and 6) absolute
mango ocasionada por Fusarium oxysporum y F.
witness; they were distributed at random in a design of
subglutinans en dos ciclos de producción en una huerta
complete blocks, with 5 repetitions. They were carried out
comercial de mango cv. “Haden” de 20 años de edad, en
eight air aspersions, every 15 d from about the middle of
Tuxpan, Gro. Los tratamientos fueron: 1) Trichoderma
october. The evaluated variables were: number of
harzianum cepa Thzn-2; 2) T. harzianum cepaThzcf-12; 3)
inflorescences healthy and disease m and total area, total
T. lignorum; 4) Benomilo; 5) Benzotiazol + Metilen
number of fruits for tree, productive efficiency and disease
bistiocionato y 6) testigo absoluto; se distribuyeron en un
severity. It was carried out a variance analysis, test of Tukey
diseño de bloques completos al azar, con 5 repeticiones. Se
and ortogonal contrasts. T. lignorum and Thzn-2 presented
realizaron ocho aspersiones aéreas, cada 15 d desde
the biggest quantity in healthy inflorescences, overcoming
mediados de octubre. Las variables evaluadas fueron: 1)
to the chemical fungicides. The quantity of fruits for tree
número de inflorescencias sanas y enfermas m y por área de
and the productive efficiency spread to increase in the
copa; 2), número total de frutos por árbol; 3), eficiencia
second year evaluation in the treatments with the help of
productiva; y 4) severidad de la enfermedad. Se realizó un
Trichoderma. With the two serial years of evaluation was
análisis de varianza, prueba de Tukey y contrastes
proven that Trichoderma spp., is a good biocontrol agent for
ortogonales. T. lignorum y Thzn-2 presentaron la mayor
the disease. In particular, Trichoderma harzianum native
cantidad de inflorescencias sanas, superando a los
strain Thzn-2 reduced the severity on the average 22.9 %
fungicidas químicos. La cantidad de frutos por árbol y la
eficiencia productiva tendió aumentar en el segundo año de evaluación en los tratamientos a base de Trichoderma. Con
Additional words key: Trichoderma harzianum, T.
los dos años de evaluación consecutivos se comprobó que
lignorum,biological control. Trichoderma spp., es un buen agente de biocontrol. En particular, Trichoderma harzianum cepa nativa Thzn-2
The total world area cultivated with mango (Mangifera
redujo la severidad en promedio 22.9 % comparado con el
indica L.) in 2011 reached 5,092,802 ha, with a total
production of 35,124,127 tons. The main global producer was India with a share of 46.3 % (2,356,700 ha) and it was
Palabras clave adicionales: Trichoderma harzianum, T.
followed by China with 9.2 % (466,637 ha), these two
lignorum, control biológico.
countries accounted for over 55 % of worldwide production. Mexico ranks sixth position as a producer of this fruit, right
La superficie mundial cultivada con mango (Mangifera
behind India, China, Thailand, Indonesia and Pakistan
indica L.) en el 2011 alcanzó un total de 5,092,802 ha, con
(FAO, 2012). Mango production in Mexico occupies an
una producción de 35,124,127 t. El principal productor a
important place in the fruit farm industry of the country, in
nivel mundial fue la India con una participación de 46.3 %
2011, 174,969.85 ha were harvested with a yield of
(2,356,700 ha), seguida por China con un 9.2 % (466,637
1,632,649.34 tons and worth of $4,347,697.77 mexican
ha). Estos dos países representan más de 55% de la
pesos. The main producing states were: Sinaloa, Chiapas,
producción. México ocupa el sexto lugar como productor de
Guerrero, Nayarit, Veracruz and Michoacan, which
esta fruta, después de India, China, Tailandia, Indonesia y
accounted for over 60 % of the national production.
Pakistán (FAO, 2012). La producción de mango en México
Guerrero state ranks third nationally in mango production,
ocupa un lugar preponderante en la explotación frutícola del
its main growing regions are: Costa Grande, Costa Chica,
país. En 2011 se cosecharon 174,969.85 ha con un
Tierra Caliente and Norte; during 2011 it contributed with a
rendimiento de 1,632,649.34 t y un valor en miles de pesos
harvested area of 24,658 ha and a production of 13,473 t ha
de 4,347,697.77. Los principales estados productores
(SIAP, 2012). In most mango producing areas in Mexico and
fueron: Sinaloa, Chiapas, Guerrero, Nayarit, Veracruz y
worldwide, there is a phytosanitary problem known as
Michoacán, los cuales aportaron más del 60% de la
"witches' broom" (Kumar et al., 1993), which in Mexico is
producción nacional. El estado de Guerrero ocupa el tercer
currently distributed in all producing states and inhigh
lugar a nivel nacional en la producción de mango. Las
incidence regionsit can reduce up to 60 % or more of the
regiones productoras son: Costa grande, Costa chica, Tierra
yield, in cases of severe attack, the damage can be up to 100
Caliente y Norte. En 2011 participó con una superficie
%when the trees do not produce fruit or it is aborted
cosechada de 24,658 ha y una producción de 13,473 t ha
prematurely because of the disease. Tierra Caliente and
(SIAP, 2012). En la mayoría de las zonas productoras de
Norteregionsare the most affected by the disease and Haden
mango en el mundo se presenta un problema fitosanitario
and Creole cultivars are the most susceptible with an area of
denominado “escoba de bruja” (Kumar et al., 1993), que en
2,804 ha (SIAP, 2012), where it causes more than 60 %
México se encuentra distribuida en todos los estados
decreases in production (Noriega-Cantu et al., 1999). There
productores y puede reducir el 60 % o más del rendimiento.
has been controversy about the etiology of the disease;
En casos de ataque severo, el daño puede considerarse del
however, researchers have shown consistently the presence
100 % debido a que los árboles no producen fruta o ésta es
of Fusarium oxysporum and F. subglutinans fungi as the
abortada prematuramente por acción de la enfermedad. La
causative agents of disease (Bhatnagar and Beniwal, 1977,
región de Tierra Caliente y Norte son las más afectadas por
Freeman et al., 1999 and 2000). Moreover, recently two new
la enfermedad y los cultivares Haden y criollo son los más
specieshave been reported, Fusarium mangiferae (related to
susceptibles con una superficie de 2,804 ha (SIAP, 2012),
strains that were previously identified as F. subglutinans)
donde provoca decrementos superiores al 60 % de la
and Fusarium sterilihyphosum (only isolated in malformed
producción (Noriega-Cantú et al.,1999). Ha existido
tissue in South Africa (Britz et al., 2002)). Even some
controversia sobre la etiología de la enfermedad; sin
studies already point to F. mangiferae as the causal agent of
embargo, las investigaciones señalan consistentemente a los
this problem (Iqbal et al., 2006). In the north region of
hongos Fusarium oxysporum y F. subglutinans, como los
Guerrerostate, Noriega-Cantu et al. (1999) reported
agentes causales de la enfermedad (Bhatnagar y Beniwal,
Fusarium oxysporum and F. subglutinans species. Although
1977; Freeman et al., 1999 y 2000). Además, en fechas
there have been several attempts to control these fungi, still
recientes se han reportado dos nuevas especies, una de las
there is no one single method that controls the disease by
cuales ha sido reportada como Fusarium mangiferae,
itself, but rather a series of steps that include: plant health
relacionada con cepas que fueron previamente identificadas
pruning, soil and foliage fertilization, fungicides sprays,
como F.subglutinans, y la otra como Fusarium
acaricides,growth regulatorsand other compounds;
sterilihyphosum, aislada únicamente de tejido malformado
however, uncontrolled use of chemicals causes
en Sudáfrica (Britz et al., 2002). Incluso, algunos trabajos ya
environmental pollution and resistance (De Waard et al.,
señalan a F. mangiferae como agente causal de este
1993), therefore, there is a continuous search of
problema (Iqbal et al., 2006). Para la región norte del estado
environmentally friendly alternatives, where the biological
de Guerrero, Noriega-Cantú et al. (1999), reportan las
in vitro method using Trichoderma spp.might be successful
especies Fusarium oxysporum y F. subglutinans. Estos
(Michel-Aceves et al., 2001, 2009). Effectiveness in
hongos se han tratado de controlar; sin embargo, no existe un
controlling a pathogen under in vitro and in situ conditions
método único que logre disminuirlos significativamente,
by an antagonist may vary in terms of adaptation to a
por lo que se ha propuesto el manejo integrado que incluye:
specific biotic and abiotic environment (Dennis and Webster
poda fitosanitaria, fertilización al suelo y follaje,
1971a and b), for that reason it is important to know the types
aspersiones de fungicidas, acariciadas, reguladores de
of antagonismof biocontrol fungi to implement a good
crecimiento y otros compuestos. El uso descontrolado de
control strategy. Trichoderma spp. as a biocontrol agent is
fungicidas provoca contaminación ambiental y resistencia
effective against foliar (Nelson, 1991) and soil (Papavisas,
(De Waard et al.,1993), por lo que se buscan alternativas
1981, 1985) pathogens, because of its ability to infect,
compatibles con el ambiente. El método biológico con
compete for nutrients or produce compounds which are
Trichoderma spp., en condiciones in vitro puede ser exitoso
antagonistic to a variety of fungi of the genus Rhizoctonia,
(Michel-Aceves et al., 2001, 2009). La efectividad para
Fusarium, Pythium, Sclerotium, Alternaria, Phytophthora,
controlar un fitopatógeno in vitro e in situ por un antagonista
Mycosphaerella and Colletotrichum, among others. Michel-
puede variar en términos de adaptación a las condiciones
Aceves et al. (2001, 2005a, 2005b, 2009) reported the in
bióticas y abióticas específicas (Dennis y Webster 1971a y
vitro antagonistic potential of native strains on the two
b) por tal motivo es importante el conocimiento de los tipos
Fusarium species involved in the mango "witches broom";
de antagonismo de hongos biocontroladores para
however, theireffectiveness under field conditions is
implementar una buena estrategia de control. Trichoderma
unknown, therefore, it is necessary to evaluate their
spp., como agente de biocontrol es eficaz contra
potential in commercial orchards and to use more
fitopatógenos foliares (Nelson, 1991) y del suelo
extensively the biological control with native biocontrol
(Papavisas, 1981, 1985), por su capacidad de parasitar,
agents more antagonistic than those that currently exist.
competir por nutrientes o producir compuestos que resultan
Considering these aspects, the aim of this study was to
antagónicos para una gran variedad de hongos de los
evaluate Trichoderma spp., effectiveness in controlling
géneros Rhizoctonia, Fusarium, Pythium, Sclerotium,
mango "witches' broom" disease, in two consecutive
A l t e r n a r i a , P h y t o p h t h o r a , M y c o s p h a e r e l l a ,
production years under field conditions. Colletotrichum,entre otros. Michel-Aceves et al.(2001, 2005a, 2005b, 2009) reportan el potencial antagónico in MATERIALS AND METHODS vitro de cepas nativas sobre las dos especies de Fusarium Study area. This research was carried out during
involucradas en la “escoba de bruja” del mango; sin
2009 and 2010 in a mango commercial orchard var. Haden
embargo, se desconoce la efectividad que pueda ejercer en
of 20 years old, located in Tuxpan, Gro. (northern region of
condiciones de campo, por lo que se requiere evaluar su
the state) at18º 27'LN and 99º 42' LW; and 731 maltitude,
potencial en huertos comerciales y utilizar más
the predominant climate for this area, according to Köpen
extensivamente el control biológico con agentes
classification modified by García (1988), corresponds to:
biocontroladores nativos. Considerando estos aspectos, el
Awo (w) (i ') g, dry warm climate, the driest of the
objetivo de la presente investigación fue evaluar la
subhumids with summer rains, 37 °C average annual
efectividad que tiene Trichoderma spp., en el control de la
temperature from April to September, 23 °C average
enfermedad denominada “escoba de bruja” del mango, en
temperature from October to March and 960 mm average
dos años consecutivos de producción bajo condiciones de
annual rain fall. The wind directions are as follows: In spring
from south to north; in winter from south west to south east; in summer from north to south and during autumn from
MATERIALES Y MÉTODOS
south to north (National Centre for Municipal Studies, 1987,
Área de estudio. La presente investigación se
realizó durante 2009 y 2010 en una huerta comercial de
Microorganisms evaluated.Thzn-2 (T. harzianum)
mango var. Haden de 20 años de edad, ubicada en Tuxpan,
strain was used from the strain collection of the Laboratory
Gro., de la región Norte del estado, localizada a 18º 27' LN y
of Plant Pathology of the Agricultural College of the State of
entre los 99º 42' LO a una altitud de 731 m. El clima
Guerrero, which was isolated from soil of this same mango
predominante para esta zona, de acuerdo a la clasificación
orchard and from the in vitro work conducted by Michel-
de Köpen modificado por García (1988), corresponde a:
Aceves et al. (2009), as this was the strain that significantly
Awo (w) (i´) g, clima cálido seco, el más seco de los
inhibited mycelial growth of F. oxysporum and F.
subhúmedos con lluvias en verano, con una temperatura
subglutinans; Thzcf-12 (T. harzianum) strain, fromthe strain
media anual de 37 ºC de abril a septiembre y temperatura
collection of biological control laboratory of the University
promedio de octubre a marzo de 23 ºC y una precipitación
of Colima, which was isolated in Armería, Colima, and in
promedio anual de 960 mm. La dirección de los vientos son
the in vitro work conducted by Michel-Aceves et al. (2005a
de la siguiente manera: En primavera de sur a norte; en
and b), which showed a remarkable inhibitory effect on
invierno de suroeste al sureste; en verano de norte a sur y en
mycelial growth of F. oxysporum and F. subglutinans. T.
otoño de sur a norte (Centro Nacional de Estudios
lignorum strain was obtained from MYCOBAC
commercial product (Buckman Laboratories, Inc.) at a
Microorganismos evaluados. Se utilizó la cepa
concentration of 2 x 10 viable conidia g , according to its
Thzn-2 (T. harzianum), del cepario del Laboratorio de
Fitopatología del Colegio Superior Agropecuario del Estado
Tr e a t m e n t s a n d e x p e r i m e n t a l d e s i g n .
de Guerrero, la cual se aisló del suelo de ésta misma huerta
Trichoderma genus was evaluated with three strains and two
de mango y en el trabajo in vitro realizado por Michel-
different species: native Thzn-2 (T. harzianum); Thzcf-12
Aceves et al.(2009), fue la cepa que inhibió
(T. harzianum); commercial strain (T. lignorum, Mycobac ),
significativamente el crecimiento micelial de F. oxysporum
two synthetic fungicides:Benomyl (BENLATE ) and
y F. subglutinans; la cepa Thzcf-12 (T. harzianum), del
Benzothiazole + Metylene bis-thiocyanate (BUSAN ) and
cepario del laboratorio de control biológico de la
the absolute control without any application of products,
Universidad de Colima, la cual se aisló en Armería, Colima
generating 6 treatments (Table 1), which were evaluated in
y en el trabajo in vitro realizado por Michel-Aceves et al.
two consecutive production cycles. The experimental
(2005a y b), presentó efecto inhibitorio sobresaliente del
design used was randomized complete block with five
crecimiento miceliar sobre F. oxysporum y F. subglutinans.
replicates, the experimental unit consisted of a mango tree
La cepa T. lignorum, se obtuvo a partir del producto
20 years old during floral differentiation stage. The eight
comercial MYCOBAC (Laboratorios Buckman, S.A. de
applications of synthetic and biological products were
C.V.) a una concentración de 2 x 10 conidios viables g ,
directly applied to foliage and buds and they began one
según su etiqueta y recomendación.
month before flowering (October 15) until the fruit set
Tratamientos y diseño experimental. Se evaluó el
(February 15), the applications were carried out every 15 d
género Trichoderma con tres cepas y dos especies
with a motor spray pump (litter type, Swissmex-Rapid SA
diferentes: Thzn-2 nativa(T. harzianum); Thzcf-12 (T.
de CV Mexico) of 100 liters capacity; in all treatments, an
harzianum); cepa comercial (T. lignorum, i.a. del
adjunct and pH stabilizer was used (AGREX-ABC , 2 mL
Mycobac®), dos fungicidas sintéticos Benomilo
L ). The trees were completely covered with synthetic and
(BENLATE®) y Benzotiazol + Metilen bisticioanato
biological products until the products drained to the ground.
(BUSAN®) y el testigo absoluto sin aplicación de
Native Trichodermas reproduction. Thzn-2 and
productos, generándose 6 tratamientos (Cuadro 1), los
Thzcf -12 strains were reproduced in the laboratory, for this
cuales se evaluaron en dos ciclos de producción
purpose small pieces (± 1.0 cm) of corn cobs as a
consecutivos. El diseño experimental utilizado fue de
substratewere used, which was previously washed and
bloques completos al azar con cinco repeticiones, la unidad
immersed for 45 min in a container with distilled water and
experimental estuvo formada por un árbol de mango de 20
the antibiotic chloramphenicol at a concentration of 500
años de edad y en etapa de diferenciación floral. Las ocho
ppm. After this time, the substrate was placed in a mesh to
aplicaciones de los productos sintéticos y biológicos fueron
remove excess water by placing 300 g of substrate in
al follaje y brotes, se iniciaron un mes antes de la floración
polystyrene bags (23 x 33 cm), then they were tied and lastly
(15 de Octubre) hasta el amarre del fruto (15 febrero), se
autoclave sterilized for 30 min. Once the bags were cooled
realizaron cada 15 d, con una bomba aspersora de motor tipo
they were inoculated with 5 mL of a spore suspension at a
parihuela (Swissmex-Rapid S.A. de C.V. México), con una
concentration of 1x10 and incubated under laboratory
capacidad de 100 L de agua; en todos los tratamientos se
conditions 25 ±1°C, 40 % relative humidity and 12 h light /
utilizó como coadyuvante y estabilizador del pH al producto
dark. Spore harvesting was done after 21 d of inoculation,
AGREX-ABC® a una dosis de 2 mL L . Los árboles se
adding 500 mL of sterile distilled water to each substrate bag
bañaban perfectamente con los productos sintéticos y
in order to detach from the cob as many spores as possible
biológicos hasta que empezaban a escurrir al suelo los
and obtain a concentrated suspension (Arzate-Vega et al.,
2006). In the Neubauer Hematimetic chamber (Lumycite,
Reproducción de Trichodermas nativos: Las cepas
Propper, Manufacturing Co. Inc. Long Island, NY) the spore
Thzn-2 y Thzcf-12 se reprodujeron en el laboratorio, para lo
Cuadro 1. Tratamientos y dosis utilizadas en el control de la “Escoba de Bruja” del mango, Tuxpan, Gro., ciclo productivo 2009 y 2010. Table 1. Treatments and doses used in the control of the mango "Witches Broom" disease, Tuxpan, Gro., 2009 and 2010 production cycles.
Benzotiazol + Metilen bistiocianato (BUSAN )
cual se utilizó trozos pequeños (± 1.0 cm) de olote de maíz
The 1x10 concentrationis optimal to have good
como sustrato, el cual fue previamente lavado y sumergido
biocontrol (Arzate-Vega et al., 2006). The commercial
por 45 min en un recipiente con agua destilada y el
strain (T. lignorum, Mycobac ) has a 2x10 concentration,
antibiótico cloranfenicol a una concentración de 500 ppm.
which islower; however, it is recommended by the
Después de este tiempo, el sustrato se depositó en una malla
para eliminar el exceso de agua, colocando 300 g de sustrato
Agricultural management of the experimental
en bolsas de poliestireno de 23 x 33 cm, fueron amarradas
lot. It is important to mention that this commercial orchard
con liga y se procedió a su esterilización en autoclave por 30
has no appropriate agronomic management, no chemical
min. Una vez frías las bolsas se inocularon con 5 mL de una
fertilizer application, minimum pests, diseases and weeds
suspensión de esporas a una concentración de 1x10 e
control and phytosanitary pruning are not performed.
incubaron en condiciones de laboratorio 25 ºC ± 1, 40 % de
Therefore, in order to standardize the experimental lots, a
humedad relativa y 12 h luz/oscuridad. La cosecha de
management of the experimental lot was carried out a month
esporas se realizó a los 21 d después de haber inoculado,
before flowering which consisted of: A light pruning to
agregando a cada bolsa de sustrato 500 mL de agua destilada
remove plant inflorescences and vegetative branches
estéril, con la finalidad de desprender del olote la mayor
affected by the "witches broom" disease; a mechanized
cantidad de esporas y obtener una suspensión concentrada
weed control by two dredge steps; two irrigations, first at
(Arzate-Vega et al., 2006). En la cámara hematimétrica de
fruit set (January 15 ) and the other one 15 d later to promote
Neubauer (Lumycite, Propper, Manufacturing Co. Inc.
a better set and fruit development which are critical stages
Long Islan, NY) se contabilizó la concentración de esporas
inmango production; chemical fertilizer was not applied,
y se ajustó a 1x10 esporas mL . La concentración de 1x10
only organic matter (dry cattle manure) was incorporated at
es optima para ejercer un buen biocontrol (Arzate-Vega et
10 kg tree doses; insecticides- acaricides or fungicideswere
al.,2006). La cepa comercial (T. lignorum, i.a. del
not used, and finally the harvest took place in late May to
Mycobac®) viene a 2x10 que es una concentración menor;
sin embargo, es la que recomienda la casa comercial. Study variables: number of healthy and diseased Manejo Agronómico de lote experimental. La inflorescences per m and totals.In order to account for
huerta comercial no tuvo un manejo agronómico adecuado;
inflorescences, a ring of 0.64 m was used; the tree
no hubo aplicación de fertilizante químico; tuvo escaso
crownwas divided into quadrants facing each cardinal point
control de plagas, enfermedades y malezas no se realizaron
(N, S, E and W), the ring was placed on the tree in each
podas fitosanitarias. Con la finalidad de uniformizar las
cardinal point and healthy and diseased (floral
unidades experimentales se realizó un manejo del lote
malformation) inflorescences located inside the ringwere
experimental un mes antes de la floración que consistió en:
counted. Lastly, crownarea /m calculations were done and
Una ligera poda fitosanitaria para eliminar inflorescencias y
for this purpose the diameter of each tree crown was
ramas vegetativas afectadas por la “escoba de bruja”;
measured using a measuring tape, and this was taken from
control de malezas mecanizado mediante dos pasos de
the shade projected by the sun on the ground at 12:00 h by
rastra; dos riegos, uno al amarre del fruto (15 de enero) y el
measuring the longest part of the shade and the narrowest
otro 15 d después, para promover mejor amarre y desarrollo
part of the crown projected, obtaining a mean diameter for
del fruto que son etapas críticas en la producción de mango;
each sampled tree; in order to estimate the number of healthy
no se aplicó fertilizante químico, solo se incorporó materia
and diseased inflorescences per tree, the following formula
orgánica (estiércol de bovino seco) a dosis de 10 kg árbol ;
was used: (ð.r ) and doing calculations with rules of three to
no se utilizó ningún producto insecticida-acaricida o
estimate the number per square meter and per crown area of
fungicida; y finalmente la cosecha se realizó a finales de
mayo a principios de julio de cada año. Total number of fruits per tree. At harvest time all Variables de estudio. Número de inflorescencias
sanas y enfermas por m y totales. Para contabilizar las
Productive Efficiency.This is measured based on
inflorescencias se utilizó un aro de 0.64 m ; la copa del árbol
trunk's transversal area, as it is the best way to evaluate the
se dividió en cuadrantes orientados a cada punto cardinal (N,
actual effect of the treatments, as each tree is different to
S, E y O) el aro se colocaba sobre el árbol en cada punto
another either in force, crown size, thickness, etc.
cardinal y se contaban las inflorescencias sanas y enfermas
(Westwood, 1982) . For this purpose,the periphery of trunk
(malformación floral) ubicadas dentro del aro. Finalmente
area in meters was measured, and the total number of fruits
se realizó el cálculo del área de la copa/m , para lo cual se
was estimated in kilograms produced by biomass using the
midió el diámetro de copa de cada árbol con ayuda de una
cinta métrica, esta se tomó de la sombra proyectada por el sol
en el suelo a las 12:00 h, midiendo la parte más larga de la sombra y otra de la parte más angosta de la copa proyectada,
Where: PE = Productive efficiency, TCA = Trunk Cross-
obteniendo al final una media del diámetro en cada árbol
sectional Area in m (ð r ). The periphery of the trunk area
muestreado; para estimar el número de inflorescencias sanas
was measured with the help of a measuring tapeat 0.50 m
y enfermas por árbol se utilizó la siguiente formula: (ð.r ) y
above ground level (Westwood, 1982).
realizando los cálculos con reglas de tres para estimar el
Disease severity.This was measured based on the
número por metro cuadrado y por área de copa de las
total number of healthy and diseased inflorescences by the
inflorescencias (Westwood, 1982). Número total de frutos
crown area of each tree, it was expressed in percentage.
por árbol. En el momento de la cosecha se contaron todos los
Statistical analysis. The data obtained for each of
frutos por árbol. Eficiencia Productiva se midió en base al
the tests were subjected to variance analysis (ANOVA) and
área transversal del tronco. Esta es la mejor forma para
evaluar el efecto real de los tratamientos, ya que cada árbol
contrasts with SAS statistical software (1999). In the case of
es diferente a otro ya sea en vigor, tamaño de la copa, grosor,
the data in percentages, before being submitted to ANOVA
entre otros (Westwood, 1982). Para esto se midió la periferia
del área del tronco en metros y se estimó el total de frutos en kilogramos producidos por biomasa utilizando la siguiente
RESULTS AND DISCUSSION
The evaluation under field conditions considering
two production cycles allowed a more accurately assessment of Trichoderma spp., biological effectiveness
donde; EP = Eficiencia productiva, ATT = Área transversal
and control capacity on F. oxysporum and F. subglutinans,
del tronco en m (ð·r ). La periferia del área del tronco se
the causal agents of mango witches' broom disease.
midió con la ayuda de una cinta métrica a 0.50 m de la base
Number of healthy and diseased inflorescences per m and Totals. ANOVA detected significant differences Severidad de la enfermedad. Se midió en base al
for the number of healthy inflorescences m for the "East"
número total de inflorescencias sanas y enfermas por el área
cardinal point and total (Table 2), where the biological
de copa de cada árbol, se expresó en porcentaje.
treatments: T. lignorum,Thzn-2 and Thzcf-12 with averages
Análisis estadístico. Los datos obtenidos para cada
of 4.36, 4.19 and 3.46 respectively, showed the highest
uno de los ensayos se sometieron a un análisis de varianza
amounts, even higher than the Benzothiazole + Metylene
(ANVA) y una prueba de rangos múltiples de Tukey (P
bisthiocyanate chemical fungicides, Benomyl and control
0.05) y contrastes ortogonales, con el paquete estadístico
with averages of 1.95, 1.77 and 1.55 healthy inflorescences
SAS (1999). En el caso de los datos en porcentajes, antes de
m . Similar behavior was observed in the total.
someterlos al ANVA y prueba de Tukey, se les realizó la
In relation to the number of diseased inflorescences
m , ANOVA did not detect significant differences; however, there was an important behavior by cardinal point as the
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
number of diseased inflorescences was strongly influenced
La evaluación bajo condiciones de campo
by the wind direction and speed; according to Noriega-
considerando dos ciclos de producción permitió valorar con
Cantu et al. (1999) reports, the air temperature and relative
mayor precisión la efectividad biológica y la capacidad de
humidity are also important factors; Mora et al. (2003), in a
control que tiene Trichoderma spp., sobre F. oxysporum y F.
study carried out in Apatzingán Valley, Michoacán, reported
subglutinans, agentes causales de la escoba de bruja del
that the highest incidence of the disease was correlated with
inoculum density, temperature from 20 to 26.9 °C, relative
Número de inflorescencias sanas y enfermas por
humidity higher than 90 %, wind speed less than 10 km h
m y totales. El ANVA detectó diferencias significativas
towards north.In general, in this research,the highest
para el número de inflorescencias sanas m para el punto
number of diseased inflorescences was found towards North
cardinal “Este” y total (Cuadro 2), donde los tratamientos
direction 2.74 m and East 2.45 m , in contrast with the
biológicos: T. lignorum, Thzn-2, y Thzcf-12 con medias de
South which had an average of 2.36 m . Data from the
4.36, 4.19 y 3.46 respectivamente, obtuvieron la mayor
National Center for Municipal Studies (1987) indicate that
cantidad, superando a los fungicidas químicos Benzotiazol
the wind direction in winter is from Southwest to Southeast
+ Mutilen bisticioanato, Benomilo y testigo con medias de
which coincides with the flowering months (November to
1.95, 1.77 y 1.55 inflorescencias sanas m . Comportamiento
March) and with the presence of most inoculum reported for
the north of Guerrero area (Mora et al., 1998). The negative
En relación al número de inflorescencia enfermas m ,
statistical significance can be explained in terms of the
el ANVA no detectó diferencias significativas; sin embargo,
heterogeneity of the treatments; however, considering the
se observó un comportamiento importante por punto
numerical values where Thzn-2 was applied, the number of
cardinal ya que el número de inflorescencias enfermas está
diseased inflorescences remained below the overall average
fuertemente influenciado por la dirección y velocidad del
and together with the other Trichoderma strains, a trend to
viento; según trabajos de Noriega-Cantú et al. (1999), la
wards lower numerical valueswas observed.
temperatura del aire y humedad relativa también son un
Having the highest number of healthy inflorescences
factor importante; Mora et al. (2003), en un estudio
per total crown area involves preventative effect of the
realizado en el Valle de Apatzingán, Michoacán, indican que
products used as the application started before flowering. In
la mayor incidencia de la enfermedad está correlacionada
the two years average, ANOVA detected significant
Cuadro 2. Número de inflorescencias sanas y enfermas por m del área de copa orientadas en cada punto cardinal (promedio de dos años).
Table 2. Number of healthy and diseased inflorescences per m of the tree crown facing each cardinal point (average of two years).
zMedias entre columnas seguidas con la misma letra son estadísticamente iguales (Tukey 0.05)
con la densidad de inóculo, temperatura de 20 a 26.9 °C,
differences for the contrast of biological treatments based on
humedad relativa mayor de 90 %, velocidad del viento
Trichoderma against chemical treatments (Table 3);
menor a 10 km h y dirección norte. De manera general en
therefore, the best treatments were Thzn-2, Thzcf-12 and
esta investigación el mayor número de inflorescencias
Mycobac , with averages of 473.99, 438.62 and 411.37 of
enfermas se encontraron en dirección del Norte 2.74 m y
healthy inflorescences per total crown area, respectively; it
Este 2.45 m , en contraste con el Sur en el que se presentó un
also exceeded the control and the chemicals Benomyl and
promedio de 2.36 m . Los datos del Centro Nacional de
Benzothiazole + Metilene bis-thiocyanate with averages of
Estudios Municipales (1987) indican que la dirección del
367.34, 347.69 and 276.60, respectively. These data are
viento en invierno es de Suroeste al Sureste lo cual coincide
higher than those obtained by Diaz-Balderas (2002), who
con los meses de floración (Noviembre a Marzo) y presencia
evaluated Benomyl under field conditions(Puente de Ixtla,
de mayor inóculo reportados para la zona Norte de Guerrero
Morelos) for control disease and they obtained 240 (44.1 %)
(Mora et al., 1998). La no significancia estadística puede
healthyand 75 diseased inflorescences (24.1 %). It is
explicarse en función de la heterogeneidad de los
important to mention that during the first year of evaluation,
tratamientos; sin embargo, considerando los valores
in average, it was obtained the highest number of healthy in
numéricos donde se aplicó Thzn-2 el número de
florescences per crown area (495.12) than in the second
inflorescencias enfermas se mantuvo por debajo del
promedio general y junto con las otras cepas de Trichoderma
In diseased inflorescences per total crown area, there
se observó una tendencia a presentar valores numéricos
were no statistically significant differences (Table 3);
however, many treatments are reported with a control,
El tener mayor número de inflorescencias sanas por
Benomyl and Benzothiazole + Metilene bis-thiocyanate
el área total de copa implica efecto preventivo de los
with averagesof inflorescencesof 373.50, 294.42 and
productos utilizados dado que se comenzó la aplicación
292.51, respectively; while the lowest amount obtained was
antes del inicio de floración. En el promedio de dos años, el
with Thzn-2, Mycobac and Thzcf-12, with inflorescences
ANVA detectó diferencias significativas para el contraste de
values of 198.78, 217.76 and 250.00, respectively; and
los tratamientos biológicos a base de Trichoderma contra los
observing that biological treatments reduced the number of
tratamientos químicos (Cuadro 3); teniendo así que los
mejores tratamientos fueron Thzn-2, Thzcf-12 y
In this sense, in order to prevent damage from
Mycobac®, con promedios de 473.99, 438.62 y 411.37
diseases, including anthracnose (Colletotrichum
inflorescencias sanas por el área total de la copa,
gloeosporioides) and mildew (Oidium mangiferae), which
respectivamente; superó al testigo y a los químicos
are two of the major diseases together with witches broom,
Benomilo y Benzotiazol + Metilen bistiocianato con medias
Vazquez-Valdivia (2009b) recommends three preventive
de 367.34, 347.69 y 276.60, respectivamente. Estos datos
applications, first with Captan W 50 % at a dose of 2 g L of
son superiores a los obtenidos por Díaz-Balderas (2002),
water during flowering, and the second and third with
quien evaluó en condiciones de campo en Puente de Ixtla,
Morelos, el benomilo para el control de la enfermedad y
Total number of fruits. All treatments were
obtuvo 240 (44.1 %) inflorescencias sanas y 75 enfermas
statistically equal during the first and second year; however,
(24.1 %). Cabe mencionar que en el primer año de
inthe two years average, ANOVA detected significant
evaluación se obtuvo en promedio mayor número de
differences, highlighting the native strain Thzn-2 with the
inflorescencias sanas por área de copa (495.12) que en el
highest number of fruits per tree (393.8), followed by T.
segundo año, esto refleja la alternancia de la producción en
lignorum,control andThzcf-12 strain with averages of
Cuadro 3. Número de inflorescencias sanas y enfermas por área de copa promedio y por año. Table 3. Number of healthy and diseased inflorescences per tree crownarea per year.
zMedias entre columnas seguidas con la misma letra son estadísticamente iguales (Tukey0.05)Ifs1 = Inflorescenciassanas año1; Ifs2 = Inflorescencias sanas año 2; IfsX = Inflorescencias sanas proemdioIfe1= Inflorescencias enfermas año 1; Ife2 = Inflorescencias enfermas año 2; IfeX = Inflorescencias enfermas promedio
332.5, 324.7 and 311.8 fruits per tree (Table 4).
En las inflorescencias enfermas por área total de
In the first year of application an overall average of
copa, no se encontraron diferencias estadísticas
278.7 fruitswas obtained, where the control had the lowest
significativas (Cuadro 3); sin embargo, la mayor cantidad se
number (219.2) and Thzn-2 strain had the highest number
reporta con los tratamientos Testigo, Benomilo y
386.6). During the second year, the average was higher with
Benzotiazol + Metilen bistiocianato con medias de 373.50,
347.8 fruits, where the control obtained the 430.1 and the
294.42 y 292.51 inflorescencias, mientras que la menor
fungicide Benzothiazole + Metylene bis-thiocyanate the
cantidad con Thzn-2, Mycobac® yThzcf-12, con valores de
lowest number of fruits (248.8); these results showed that
198.78; 217.76 y 250.00 inflorescencias, respectivamente;
Trichoderma application might favor soil conditions and
observándose que los tratamientos biológicos han reducido
help maintain an equilibrium, asits applicationincreased the
la cantidad de inflorescencias enfermas.
number of fruits per tree. Even when the applications were
En este sentido, para evitar daños por enfermedades, entre
directly done to the aerial part(leaves and shoots), each tree
ellas antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides) y
was completely covered until it drainedto the soil, thus
cenicilla (Oidium mangiferae), que son dos de las
indirectly it was also applied to the soil. Never theless, the
enfermedades de importancia y escoba de bruja, Vázquez-
production tends to increase in all treatments and the
Valdivia (2009b) recomienda realizar tres aplicaciones
biological outnumber the chemical treatments, showing that
preventivas, la primera conCaptan W 50 % en dosis de 2 g L
a constant application restores the native and nonnative
1 de agua durante lafloración y la segunda y tercera con
antagonists of the disease and there is a tendency to increase
Benomil 50 % en dosisde 1 g L .
the production when biological antagonists are used. Número total de frutos. Todos los tratamientos
In this regard, Vázquez-Valdivia et al. (2009a and b)
fueron estadísticamente iguales en el primer y segundo año;
reported that with a good management, by pruning and
sin embargo, en promedio de los dos años el ANVA detectó
preventive applications of fungicides (tribasic copper
diferencias significativas, sobresaliendo la cepa nativa
sulfate, Captan and Benomyl), during flowering and fruit
Thzn-2 con la mayor cantidad de frutos por árbol con un
development, it helps to get good productions. In this work,
promedio de 393.8 frutos seguido T. lignorum, testigoy
the eight applications done were preventive because they
cepa Thzcf-12 con un promedio de 332.5, 324.7 y 311.8
started since the floral differentiation, fruit set and then fruit
development, therefore, production increased from one year
En el primer año de aplicación se obtuvo promedio
general de 278.7 frutos, donde el testigo obtuvo el menor
In general, in order to reduce witches' broom disease,
número (219.2) y la cepa Thzn-2 el mayor número con
INIFAP recommends to have a good orchard management,
386.6. En el segundo año el promedio fue mayor con 347.8
including irrigation, fertilization, weed control, pest and
frutos, donde el testigo obtuvo el 430.1 y el fungicida
floral induction among others; as well as pruning and
Benzotiazol + Metilen bistiocianato el menor número con
burning diseased branches and monthly application of
248.8 frutos; todo esto nos indica que la aplicación de
fungicides (during seven months)such as Benomyl,
Trichoderma podría favorecer las condiciones del suelo y
wettable sulfur and tribasic copper sulfate after pruning
logra mantener un equilibrio ya que a partir de la aplicación
(Munro-Olmos, 2008). In this study, more applications than
de Trichoderma se ha aumentado la cantidad de frutos por
recommended were done and in shorter intervals (every two
árbol. Aún cuando las aplicaciones fueron a la parte aérea
weeks), protecting since the floral differentiation up to the
(follaje y brotes), se baño completamente cada árbol hasta
fruit development, with satisfactory results as performance
que escurriera al suelo, por lo que indirectamente se aplicó
también al suelo. A pesar de ello, la producción tiende a
Productive Efficiency. There were no statistically
Cuadro 4. Número de frutos, eficiencia productiva y severidad de la enfermedad promedio y por año. Table 4. Number of fruits, production efficiency, average disease severity and year.
zMedias entre columnas seguidas con la misma letra son estadísticamente iguales (Tukey0.05)Fr1 = Número de frutos año 1; Fr2 = Número de frutos año2; FrX = Número de frutos promedioE P1= Eficienciaproductiva año 1; E P2 = Eficiencia productiva año 2; E PX = Eficiencia productiva promedio%S E1 = Porcentaje enfermedad año1; %S E2 = Porcentaje enfermedad año 2; %S EX = Porcentaje enfermedad promedio
aumentar en todos los tratamientos y los biológicos superan
significant differences between treatments; however, during
a los químicos, esto indica que una constante aplicación
the first year those that showed increased productive
reestablece a los antagonistas nativos y no nativos de la
efficiency: were T. lignorum with 74.7 kg m and Thzn-2
enfermedad y se observa una tendencia a incrementar la
with 70.6 kg m (Table 4), compared with the treatments that
producción cuando se protege con los biológicos
had the production efficiency: control and Thzcf-12 strain
with 30.9 and 30.7 kgm , respectively. During the second
Al respecto, Vázquez-Valdivia et al. (2009a y b)
year, although there were no statistically significant
indican que con un buen manejo, mediante podas y
differences, productive efficiency improved from the
aplicaciones preventivas de fungicidas (sulfato tribásico de
previous year and values changed (Thzn-2 strain had the
cobre, captan y benomilo), durante floración y desarrollo
highest productive efficiency with 135 kg m and the lowest
del fruto, se contribuye a obtener buena producción. Las
was the Thzcf-12 strain with 89.3 kg m ).
ocho aplicaciones que realizamos fueron preventivas
In the two years of evaluation there were
porque iniciaron desde la diferenciación floral, amarre y
nostatistically significant differences, but two of the
desarrollo de fruto, por lo que lograron incrementar la
biological treatments outperformed chemicals and to the
control. The mean average of production efficiency for the
En general, el INIFAP recomienda para disminuir la
two years showed numerical differences; the treatments that
presencia de escoba de bruja, hacer un buen manejo de la
showed higher increase per cross-sectional area unit of the
huerta, que incluya riegos, fertilización, control de malezas,
trunk was T. harzianum native strain Thzn-2 with 102.8 kg
plagas e inducción floral entre otros aspectos. Además de
m and T. lignorum with 93.7 kg m , while the treatments
podar y quemar las ramas enfermas y la aplicación mensual
that showed the lowest efficiency wereT. harzianum Thzcf-
por siete meses de fungicidas como el benomilo, azufre
12 strain with 60.1 kg m and Benomyl with 75.3 kg m
humectable y sulfato de cobre tribásico después de la poda
(Munro-Olmos, 2008). En este sentido, nosotros realizamos
The Thzn-2 native strain was restored as its
más aplicaciones que las recomendadas, solo que en un
population increased, as during the first year, T. lignorum
intervalo más corto (cada quince días), protegiendo desde la
had the highest productive efficiency with 74.7 kg m and
diferenciación floral hasta el desarrollo del fruto, con
for the two years average,Thzn-2 native strain was the one
resultados satisfactorios al incrementar rendimiento.
that achieved the highest efficiency, because it is better
Eficiencia Productiva. No existieron diferencias
adapted to the environmental conditions of the orchard and it
estadísticas significativas entre los tratamientos; sin
is manifested on its beneficial effect (Nelson, 1991; Arzate-
embargo, en el primer año los que mostraron una mayor
eficiencia productiva fueron T. lignorum con 74.7 kg m y
Disease severity. ANOVA did not show significant
Thzn-2 con 70.6 kg m (Cuadro 4), en contraste con los
differences; however, in the media test, the treatments
tratamientos que mostraron menor eficiencia productiva que
basedon Trichoderma showed reduced severity of the
fue el testigo y la cepa Thzcf-12 con 30.9 y 30.7 kg m ,
disease, ie with each Trichoderma application the severity
respectivamente. En el segundo año, a pesar de que también
was reduced. The Thzn-2 strain during the first and second
no existieron diferencias estadísticas significativas, la
year of evaluation had the lowest disease severity (33.4 %
eficiencia productiva mejoró con respecto al año anterior y
and 26.6 %, respectively); the average of the two years was
los valores cambiaron, donde la cepa Thzn-2 obtuvo la
30.0 % (Table 4). In the same way,T. lignorum, that during
mayor eficiencia productiva con 135 kg m y la menor fue la
the first and second year was 45.3 % and 33.9 %, in the two
years average registered 39.7 %, in both strains the severity
En los dos años de evaluación no hubo diferencias
of the disease was reduced. However, the severity of the first
estadísticas significativas, pero dos de los tratamientos
year for Thcf-12 was 38.1 % and it increased in the second
biológicos superaron a los químicos y al testigo. Las medias
year to 47.5 %, with a 42.8 % two years average. These
de la eficiencia productiva promedio de los dos años
results might be due to the low strain adaptability to the
muestran diferencias numéricas; los tratamientos que
orchard environment. In general, consecutive and constant
mostraron mayor aumento por unidad de área transversal del
biological product applications, allow this microorganism to
tronco fue T. harzianum cepa nativa Thzn-2con 102.8 kg m
adapt to the location and exert a natural biological control.In
y T. lignorum con 93.7 kg m mientras que los tratamientos
all trees the disease was manifested, ie there was a 100%
que mostraron la menor eficiencia que fue T. harzianum
incidence and in general the orchard had high levels of
cepa Thzcf-12 con 60.1 kg m y Benomilo con 75.3 kg m
severity, this can be due to several factors including: mango
cv Haden, a susceptible genotype (Mora et al., 2003) as well
La cepa nativa Thzn-2 se restableció en su nicho
as to the age and poor agronomic management (Vazquez-
según se incrementó su población, ya que para el primer año,
Valdivia et al., 2009a and b). T. lignorum tenía la mayor eficiencia productiva con 74.7 kg
Diaz-Balderas (2002) reported 25.7 % severity when
m y para el promedio de dos años la cepa nativa Thzn-2 fue
Benomylwas applied to cv Haden treesat Puente de Ixtla,
la que logró la mayor eficiencia productiva, esto se debe a
Mor. A year later, Mora et al. (2003), found in Valle de
que está mejor adaptada a las condiciones del ambiente de la
Apatzingán municipalities some incidences that ranged
huerta y se manifiesta en su efecto benéfico (Nelson, 1991;
between 15 and 87 %, with an average of 11 to 30 % severity.
Meanwhile, Perez-Barraza et al., (2007) conducted a
Severidad de la enfermedad. El ANVA no detectó
mangodiagnosis in Nayarit and reported incidences with 34
diferencias significativas; sin embargo, en la prueba de
% average;however, in the central are they observed up to 58
medias, los tratamientos a base de Trichoderma mostraron
% because of the climate and height orchards (200 to 600
menor severidad de la enfermedad, esto es que a medida de
masl); these values are lower than those presented in this
que se aplica Trichoderma la severidad se reduce. La cepa
work for the case of biological products.
Thzn-2 en el primer y segundo año de evaluación obtuvo la
In this regard, Noiaium and Soytong (2000)
menor severidad de la enfermedad (33.4 % y 26.6 %,
reportedthat biological products formulated with
respectivamente); el promedio de dos años fue de 30.0 %
Trichoderma (T. harzianum and T. hamatum)applied to
(Cuadro 4). De la misma forma T. lignorum que en el primer
mango under field conditions were more efficient than
y segundo año tuvo 45.3 % y 33.9 %, en el promedio de dos
chemicals to reduce the inoculum and the incidence of
años registro 39.7 %, en ambas cepas la severidad de la
Colletotrichum gloeosporioides anthracnosis. Furthermore,
enfermedad fue reduciéndose. Sin embargo, para Thcf-12la
the incidence of this disease in fruit was similar between
severidad del primer año fue de 38.1 % e incrementó en el
biofungicides and chemicals, but biological treatments led
segundo año a 47.5 %, con un promedio de dos años 42.8 %
to higher yield than chemical treatments.
esto puede deberse a la baja adaptabilidad de la cepa al
Even Noiaium and Soytong (2000) reported that
ambiente de la huerta. En general, la aplicación consecutiva
other organism that could exercise postharvest anthracnose
y constante de un producto biológico permite a este
control is Trichoderma harzianum, but in vitro and in vivo
microorganismo adaptarse al lugar y ejercer un control
En todos los árboles se manifestó la enfermedad, es
CONCLUSIONS
decir existió un 100 % de incidencia, en general la huerta
After two years of consecutive evaluation,it was
presenta altos niveles de severidad, esto puede deberse a
found that Trichoderma spp. is a good biocontrol agent for
varios factores entre ellos: que se trata del cv Haden, un
mango "Witches' Broom" disease. In particular, the
genotipo susceptible (Mora et al., 2003) aunado a la edad y
application of Trichoderma harzianum Thzn-2 native
al escaso manejo agronómico (Vázquez-Valdivia et al.,
strainis very effective; the first year it reduces the severity
13.7 %, the second year 32.0 % and on average 22.9 %
Díaz-Balderas (2002) reportó 25.7% de severidad
compared with the control, surpassing the Benzothiazole +
cuando aplicó Benomilo en árboles de cv Haden en Puente
Metylene bis-thiocyanate and Benomyl chemical
de Ixtla, Mor. Un año después Mora et al. (2003),
encontraron en los municipios del Valle de Apatzingán incidencias que fluctuaron entre los 15 y 87 %, con una
LITERATURA CITADA
severidad promedio de 11 al 30 %. Por su parte Perez-
Arzate-Vega J, Michel-Aceves AC, Domínguez-Márquez
Barraza et al.,(2007) en un diagnóstico que realizaron del
VM y Santos-Eméstica OA. 2006. Antagonismo de
cultivo del mango en Nayarit reportan incidencias promedio
Trichoderma spp., sobre Mycosphaerella fijiensis
de 34 %; sin embargo, en la zona centro tienen hasta 58 %
Morelet, agente causal de la sigacota negra del plátano
por las condiciones climatológicas y huertas de 200 a 600
(Musa sp.) in vitro e invernadero. Revista Mexicana de
msnm; estos valores son inferiores a los presentados en la
presente investigación, para el caso de los productos
Bhatnagar SS and Beniwal SPS. 1977. Involvement of
Fusarium oxysporum in causation of mango
En este sentido, Noiaium y Soytong (2000) reportan
malformation. Plant Disease Reporter 61:894-898.
a los productos biológicos formulados con Trichoderma (T.
Britz H, Steenkamp ET, Coutinho TA, Wingfield BD,
harzianum y T. hamatum) aplicados al mango en
Marasas WFO and Wingfield MJ. 2002. Two new species
condiciones de campo resultaron más efectivos que los
of Fusarium section Liseola associated with mango
productos químicos para reducir el inoculo y la incidencia de
la antracnosis Colletotrichum gloeosporioides. Además, la
Centro Nacional de Estudios Municipales. 1987. Iguala.
incidencia de ésta enfermedad en fruta fue similar entre los
Colección: Enciclopedia de los Municipios de México.
biofungicidas y los productos químicos, pero los
Centro Nacional de Estudios Municipales, Secretaría de
tratamientos biológicos propiciaron mayor rendimiento que
Díaz-Balderas V. 2002. Bioensayos in vitro, forma de
Inclusive, Noiaium y Soytong (2000) indican que
diseminación y control de la enfermedad “escoba de
otro organismo que puede ejercer un control de la
bruja” del mango causada por Fusarium moniliforme
antracnosis en postcosecha es Trichoderma harzianum,
Sheld. y F. oxysporum Schlecht. Folleto Técnico No. 19.
habrá que realizar pruebas in vitro e in vivo.
INIFAP. Centro de Investigación Regional Centro. Campo Experimental “Zacatepec”. Zacatepec, Morelos,
CONCLUSIONES
Con los dos años de evaluación consecutivos se
Dennis C and Webster J. 1971a. Antagonistic properties of
comprobó que Trichoderma spp., es un promisorio
biocontrol para el control de los agentes causales de la
non-volatile antibiotics. Transactions of the British
“escoba de bruja” del mango. En particular, la aplicación de
Trichoderma harzianum cepa nativa Thzn-2 es efectiva; el
lycopersici (Snyder y Hansen) y Sclerotium rolfsii
primer año redujo la severidad en 13.7 %, el segundo año
(Sacc.) in vitro e Invernadero. Revista Mexicana de
32.0 % y en promedio 22.9 % comparado con el testigo,
superando a los fungicidas químicos Benzotiazol + Metilen
Michel-Aceves AC, Otero-Sanchez MA, Solano-Pascacio
bistiocianato y Benomilo, aunque las pruebas estadísticas no
LY, Ariza-Flores R, Barrios-Ayala A, Rebolledo-
fueron significativas en todas las variables.
Martínez A. 2009. Biocontrol in vitro con Trichoderma spp. de Fusarium subglutinans (Wollenweb. y Reinking)
Dennis C and Webster J. 1971b. Antagonistic properties
Nelson, Toussoun y Marasas y F. oxysporum Schlecht.,
of species groups of Trichoderma II. Production of
agentes causales de la “Escoba de Bruja” del Mango
volatile antibiotics. Transactions of the British
(Mangifera indica L.). Revista Mexicana de
De Waard MA, Georgopoulos SG, Hollomon DW, Ishii I,
Mora AA, Vega PA, González RM y Javier MJ. 1998.
Leroux P, Ragsdale NN and Schwinn FJ. 1993. Chemical
Ortíz D. (ed.). El mango y su manejo integrado en
Annual Review of Phytopathology 31:403-421.
Michoacán. GIIM (Grupo Interdisciplinario de
FAO, 2012. Anuario de Producción. Producción Mundial de
Investigación en Mango). Colegio de Postgraduados.
Mango. www.fao.org (consulta, junio 2012).
Freeman S, Maimon M and Pinkas Y. 1999. Use of GUS
Mora AA, Téliz OD, Mora AG, Sánchez GP y Javier MJ.
transformants of Fusarium subglutinans for determining
2003. Progreso temporal de “Escoba de bruja” (Fusarium
e t i o l o g y o f m a n g o m a l f o r m a t i o n d i s e a s e .
oxysporum y F. subglutinans) en huertos de mango
(Mangifera indica L.) cv. Haden en Michoacán, México.
Freeman S, Maimon M and Pinkas Y. 2000. Etiology of
Revista Mexicana de Fitopatología 21:1-12.
mango malformation disipase using GUS transformants
Munro-Olmos D. 2008. Guía para la prevención y control de
of Fusarium subglutinans. Acta Horticulture 509:731-
plagas y enfermedades del cultivo del mango, en el estado
de Colima. Comité Estatal de Sanidad Vegetal
García E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación
(Cesavecol), Instituto Nacional de Investigaciones
climática de Köpen. Cuarta edición. Instituto de
Forestales y Agropecuarias (INIFAP) Campo
Geografía. Universidad Nacional Autónoma de México.
Experimental Tecoman, Universidad de Colima (U de C),
Consejo estatal del mango en Colima (Coemango) y
Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática
Secretaria de Desarrollo Rural del Gobierno del Estado.
(INEGI). 2005. Catálogo de Integración General de
Localidades (CIGEL). II Conteo de Población y Vivienda
Nelson EB. 1991. Handbook of Applied Mycology. pp-
327-355. In: Arora, D.K., Rai, B., Mukerji, K. G.,
Iqbal Z, Mehboob-ur-Rahman, Dasti AA, Saleem A, and
Knudsen, G. R. (Eds.) Current limits to biological
Zafar Y. 2006 . RAPD analysis or Fusarium isolates
control of fungal phytopathogens. Volume 1: Soil and
causing “Mango Malformation” disease in Pakistan.
Plants. Marcel Dekker, Inc. New York, USA. 800p.
World Journal of Microbiology and Biotechnology 22:
Noiaium S and Soytong K. 2000. Integrated biological
control of mango var. Choke Anan. Acta Horticulturae
Kumar J, Singh US and Beniwal SPS. 1993. Mango
malformation: one hundred years of research. Annual
Noriega-Cantú DH, Téliz-Ortíz D, Mora-Aguilera G,
Review of Phytopathology 31:217-232.
Rodríguez-Alcazar J, Zavaleta-Mejía E, Otero-Colinas
Michel-Aceves AC, Rebolledo-Domínguez O, Lezama-
G and Campbell CL. 1999. Epidemiology of mango
Gutiérrez R, Ochoa-Moreno ME, Mesina-Escamilla JC
malformation in Guerrero, México, with traditional and
y Samuels G. 2001. Especies de Trichoderma en suelos
integrate management. Plant Disease 83:223-228.
cultivados con mango afectados por “Escoba de bruja” y
Papavisas GC. 1981. Survival of Trichoderma harzianum
su potencial inhibitorio sobre Fusarium oxysporum y F.
in soil and in pea and bean rhizospheres. Phytopathology
subglutinans. Revista Mexicana de Fitopatología 19:
Papavisas GC. 1985. Trichoderma and Gliocladium:
Michel-Aceves AC, Otero-Sanchez MA, Rebolledo-
Biology, Ecology and Potential for Biocontrol. Annual
Dominguez O, Lezama-Gutierrez R, Ariza-Flores R,
Barrios-Ayala A. 2005a. Producción y efecto antagónico
Pérez-Barraza MH, Vázquez-Valdivia V, Osuna-García JA,
de quitinasas y glucanasas por Trichoderma spp., en la
Ríos-Torres A y López-Arriaga G. 2007. Diagnostico del
inhibición de Fusarium subglutinans y Fusarium
cultivo de mango en Nayarit. Folleto técnico no. 7.
oxysporumin vitro. Revista Chapingo, Serie Horticultura
INIFAP. Centro de Investigación Regional del Pacifico
Centro. Campo Experimental Santiago Ixcuintla.
Michel-Aceves AC, Reyes-De La Cruz A, Otero-Sanchez
Santiago Ixcuintla, Nayarit México. 43p.
MA, Rebolledo-Dominguez O y Lezama-Gutierrez R.
SAS Institute Inc. 1999. SAS user's guide: Statistics.
2005b. Potencial Antagónico de Trichoderma Pers.:Fr.
Release 6.03. Ed. SAS Institute Incorporation. Cary, NC
s p p . , s o b r e F u s a r i u m o x y s p o r u m f . s p .
Servicio de Información Estadística Agroalimentaria y
Vázquez-Valdivia V, Pérez-Barraza MH, Osuna-García JA y
Pesquera (SIAP). 2012. www.siap.sagarpa.gob.mx.
Urías-López MA. 2009b. Manejo integral de huertos de
Organismo de la Secretaría de Agricultura, Ganadería,
mango “Ataulfo” con altas densidades de población.
Desarrollo rural, Pesca y Alimentación. (consulta,
Revista Chapingo Serie Horticultura 15:155-160.
Westwood MN. 1982. Fruticultura de zonas templadas.
Vázquez-Valdivia V, Pérez-Barraza MH, Osuna-García JA y
Editorial Mundi-Prensa. Madrid, España. 461p.
Urías-López MA. 2009a. Intensidad de poda sobre el vigor, producción y peso del fruto, del mango “Ataulfo”. Revista Chapingo Serie Horticultura 15:127-132.
Acta chir belg , 2006, 106 , 647-653 Liposuction : Review of the Techniques, Innovations and Applications O. Heymans, P. Castus, F. X. Grandjean, D. Van Zele Department of Plastic, Reconstructive and Aesthetic Surgery, University Hospital Sart-Tilman Liège, Belgium Key words. Liposuction ; lipoplasty ; aesthetic surgery. Abstract. Liposuction is currently the most frequently performe
Joint and Soft Tissue Injection DENNIS A. CARDONE, D.O., C.A.Q.S.M., and ALFRED F. TALLIA, M.D., M.P.H., University of Medicine and Dentistry of New Jersey, Robert Wood Johnson Medical School, New Brunswick, New Jersey Injection techniques are helpful for diagnosis and therapy in a wide variety of muscu- loskeletal conditions. Diagnostic indications include the aspiration of fluid for analys